近日，51吃瓜网 、果蔬园艺作物种质创新与利用全国重点实验室田振东教授课题组在The Plant Journal 在线发表题为 “A Phytophthora effector hijacks host StKNOX3-StHUB1/2 complex to reprogram defense gene expression via histone monoubiquitination” 的研究论文，解析了晚疫病菌效应子靶向马铃薯StKNOX3-StHUB1/2转录复合体抑制晚疫病抗性的机制。
由卵菌致病疫霉(Phytophthora infestans)引起的晚疫病是危害马铃薯生产的毁灭性病害。病原菌侵染期间会向植物细胞分泌效应子蛋白，通过抑制宿主免疫应答促进侵染。已有研究表明，效应子广泛参与植物细胞生命活动的操纵，包括转录调控、蛋白稳定性、信号转导、物质运输和代谢物合成等；其通过抑制免疫正调控蛋白或劫持免疫负调控蛋白，削弱植物免疫应答。系统解析效应子抑制寄主免疫应答的机制，可为挖掘抗病防卫靶点基因、培育持久抗性品种奠定理论基础。
植物KNOX（KNOTTED1-like HOMEOBOX）转录因子可特异性结合DNA元件，从而调控生长、发育及免疫相关基因的表达。课题组前期的研究发现，致病疫霉RxLR效应子Pi22798靶向马铃薯KNOX转录因子StKNOX3，促进病原菌侵染 (Zhou et al., 2022)。本研究发现，StKNOX3与E3泛素连接酶StHUB1和StHUB2作用；二者可介导组蛋白H2B的单泛素化修饰。进一步研究表明，StKNOX3能在细胞核内稳定StHUB1和StHUB2蛋白，且与之形成StKNOX3-StHUB1/2复合物，促进致病疫霉侵染。效应子Pi22798可在核内促进该复合物组装，促使StHUB1/2在细胞核内积累，进而提高组蛋白H2B单泛素化水平并增强植物感病性。RNA-seq与ChIP-seq联合分析显示，StKNOX3参与基因转录调控，主要影响细胞壁组成、植物激素应答和胁迫响应相关基因；StKNOX3可直接结合靶基因启动子区域的核心基序TGAC或TGTCA，并抑制防御相关基因的表达。Pi22798通过改变StKNOX3与靶基因启动子的结合能力并招募StHUB1和StHUB2蛋白，提高单泛素化水平，从而增强StKNOX3对靶基因的调控。综上所述，本研究表明，病原菌效应子Pi22798能够劫持StKNOX3-StHUB1/2复合物，诱导表观遗传修饰，最终抑制马铃薯对致病疫霉的抗性。
图 效应子Pi22798增强StKNOX3-StHUB1/2复合物的转录抑制活性
作用模型：侵染过程中，致病疫霉利用效应子Pi22798操控StKNOX3-StHUB1/2复合物，抑制防御相关基因激活。Pi22798在细胞核中促进StKNOX3形成同源二聚体，StKNOX3在细胞核内招募H2B单泛素化调控因子StHUB1和StHUB2 形成复合体，并增强StHUB1与StHUB2的蛋白稳定性，提高组蛋白H2B单泛素化（H2Bub1）水平。H2Bub1水平升高进一步增强StKNOX3抑制防御相关基因表达的能力，从而削弱植物免疫。
51吃瓜网 博士后周晶为论文第一作者，田振东教授为通讯作者。该研究得到了国家自然科学基金国际合作项目、面上项目、青年科学基金项目，以及湖北省自然科学基金青年项目的资助。
英文摘要：KNOX (KNOTTED1-like HOMEOBOX) transcription factors regulate the expression of genes involved in plant growth, development, and immunity by specifically binding to DNA elements. Previously, we found that the Phytophthora infestans RxLR effector Pi22798 targets the potato transcription factor StKNOX3 to promote colonization. We show here that StKNOX3 interacts with StHUB1 and StHUB2, two E3 ubiquitin ligases that monoubiquitinate histone 2B to form H2Bub1. StKNOX3 stabilizes StHUB1 and StHUB2 in the nucleus, and the StKNOX3-StHUB1/2 complex acts to enhance P. infestans infection. The effector Pi22798 promotes the formation of the StKNOX3-StHUB1/2 complex, facilitating the nuclear accumulation of StHUB1/2, thereby elevating H2Bub1 levels and increasing plant susceptibility. Combined ChIP-Seq and RNA-Seq analyses demonstrate that StKNOX3 modulates transcriptome reprogramming governing cell wall composition, phytohormone responses, and stress responses. StKNOX3 directly binds to the core motifs TGAC or TGTCA in promoter regions of target genes and represses the expression of multiple defense-related genes. Expression of Pi22798 results in reinforced regulation of the StKNOX3-targeted genes by affecting the binding affinity of StKNOX3 to their promoters and increasing H2Bub1 levels. Our data support a model in which the host StKNOX3-StHUB1/2 complex is hijacked by Pi22798 to induce epigenetic modifications that ultimately enhance potato susceptibility to P. infestans.
论文链接：//dx.doi.org/10.1111/tpj.71112
文图：周 晶 编辑：程玉华
审核：田振东
